Anos após os eventos de Predacons Rising, Bumblebee é convocado de volta à Terra, para lutar contra uma nova geração de Decepticons e reunir uma equipa de jovens Autobots que inclui Sideswipe (um rebelde), Strongarm (um cadete da Guarda de Elite), um bombástico Dinobot, e Fixit.

Tylor Tuskmon formou-se como melhor aluno da sua turma, na Monstros: A Universidade e chega à Monstros e Companhia para iniciar o seu emprego de sonho como Assustador... ou não. No dia em que vai começar, descobre que não querem Assustadores, querem Brincalhões! Tylor é transferido, temporariamente, para a Equipa de Instalações da Monstros e Companhia. Esta mudança destrói o plano de Tylor, mas ele define outro objetivo: tornar-se Brincalhão.

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Obrigada a fugir do seu santuário subterrâneo para a superfície da Terra, Eva descobre um mundo diferente daquele que esperava. Enquanto viaja por terrenos perigosos e civilizações desconhecidas, Eva procura a resposta para a derradeira pergunta: será ela a última humana?